Le melting-pot européen (2)

J’avais déjà écrit il y a quelques semaines, hum, mois un bref résumé des connaissances que nous avons sur la manière dont s’est effectuée la transition entre le Paléolithique-Mésollithique et le Néolithique. Ni transition uniquement culturelle, ni remplacement de population, elle voit l’arrivée d’une nouvelle population de fermiers et d’agriculteurs qui, porteurs de nouveaux haplogroupes mitochondriaux, dont la proportion va augmenter dans la population européenne, sans jamais, cependant, les faire tout à fait disparaître.

Mais, et ce n’est pas la première fois que nous le remarquons, le génome mitochondrial n’est qu’un marqueur : que dit le génome nucléaire ? Nous avons maintenant des génomes nucléaires de bonne qualité pour une petite dizaine d’individus datant de cette période qui permettent d’étudier la Révolution Néolithique en Europe du point de vue génomique.

Laissez moi vous les présenter :

Le génome européen le plus ancien connu appartient à La Brana 1 (Olalde et al. 2014). Lui et son compagnon, La Brana 2, sont deux hommes âgés d’il y a environ 7900 à 7700 ans, retrouvés dans une grotte du Léon, dans le nord de l’Espagne. Grâce à la très bonne conservation du site, près de la moitié de l’ADN contenu dans une dent de La Brana correspondait à de l’ADN humain : une couverture du génome de 3,4X a été obtenue. La Brana 2 n’a pu lui être séquencé qu’à faible couverture et je n’en parlerai pas plus (sauf pour dire que les deux compères appartiennent au même groupe génétique).

De la même époque date Loschbourg (Lazaridis et al. 2014), un chasseur-cueilleur luxembourgeois. Les datations radiocarbones effectuées sur lui et le matériel qui l’accompagnent donnent une date autour de 8000 ans avant le présent. Cette homme, âgé de 35 à 45 ans, a été déposé sur le dos, les bras croisés sur la poitrine, et la tête décorée d’ocre. Autour de lui, des pointes de flèches finement taillées, des restes d’aurochs, de cerf, de sanglier, des outils en bois de renne et des coquillages ont été retrouvés.

Là encore, la conservation de l’ADN et les efforts de séquençage ont porté leurs fruits : le génome est couvert à 22X.

De la même époque et de la même publication, mais d’un autre contexte archéologique provient Stuttgart : en effet, cette femme est une fermière, une agricultrice de la culture LBK dont nous avions déjà parlé. Elle est âgée de 7000 ans, et est morte entre 20 et 30 ans. C’est sur le côté, dans une position assise, qu’elle a été enterrée, avec des poteries.

Plus au nord, une population d’Hommes du Mésolithique scandinave a été étudiées (Skoglund et al. 2014) : le site est étrange, composé d’au moins dix adultes et un enfant. Pour les adultes, seuls des fragments du squelette sont présents, surtout du crâne. Certains d’entre eux étaient montés sur des piques de bois, encore présent pour deux d’entre eux au moment des fouilles. Apparemment, les têtes étaient exposées pendant un certain temps avec d’être enfouies dans le lac, accompagnées d’objet de bois de rennes, d’os, de bois et de pierre, des carcasses animales et des offrandes végétales. La population est datée entre 8300 et 7500 avant le présent, mais seul un échantillon, Motala 12, a été séquencé avec une bonne couverture (2,4X).

Quelques crânes (source : Olalde et al., Lazaridis et al.)

Quelques crânes (source : Olalde et al., Lazaridis et al.)

Restons au nord, en Scandinavie.

Un autre homme du Mésolithique, appelé Stora Forar 11, a été étudié, mais la couverture est si faible que je ne le prendrai pas en compte dans la suite (breaking news : de toute manière, il ne révolutionne pas l’histoire).

Un ensemble de chasseurs-cueilleurs, appartenant à la culture de Pitted Ware de l’île d’Ajvide en Suède a été étudiée par Skoglund et al. Ils sont âgés de 4900 à 4600 avant le présent, ce qui en fait les plus jeunes chasseurs-cueilleurs connus jusqu’à présent. Ils sont morts entre 20 et 50, sauf Ajvide52, un petit garçon de 7 ans, et ont été enterrés avec un ensemble d’objets, de pointes de flèches, de perles en dents de phoque et en os d’oiseaux, d’objet en pierre et de potteries … La plupart ont une mauvaise couverture, sauf l’un, Ajvide 58, qui est séquencé à 2,22X en moyenne. Et c’est sur ce dernier que nous concentrerons nos efforts.

En parallèle de ces derniers chasseurs-cueilleurs, ce sont des premiers fermiers qui ont été étudiés avec la population de Gökhem, un village du centre de la Suède contenant un structure mégalithique contenant au moins 78 personnes. Les échantillons analysés ont été datés autour de 4700 à 5000 ans. Parmi les quatre échantillons étudiés, seul l’un a donné un génome relativement bien couvert (1,33) : Gök2, une femme morte à l’âge de 20 à 30 ans.

Enfin, retour au sud avec Ôtzi (Keller et al. 2012), l’homme des glaces, ou plutôt, le fermier du Tyrol italo-autrichien, dont la momie congelée a été retrouvée en 1991 dans le glacier dans lequel il est mort. Pour lui, c’est une couverture de 7,6X qui a été obtenue.

La Brana, Loshbour, Motala, Ajvide58, les chasseurs-cueilleurs, Stuttgart, Gökhem2, Ötzi les agriculteurs sont tous là, allons-y.

Commençons par le commencement : le génome mitochondrial. Il est évident qu’avec une couverture nucléaire de cette envergure, obtenir le génome mitochondrial est un jeu d’enfant. Les haplogroupes ont donc pu être déterminés pour tout ce petit monde, et les résultats ne sont guère étonnants :

haplogroupes mitochondriaux observés parmi les échantillons anciens étudiés. L'échantillon mésolithique est en beige, les chasseurs-cueilleurs en bleu et les agriculteurs en rouge

haplogroupes mitochondriaux observés parmi les échantillons anciens étudiés. L’échantillon mésolithique est en beige, les chasseurs-cueilleurs en bleu et les agriculteurs en rouge

Aucune différence n’est observée entre les échantillons de chasseurs-cueilleurs du Mésolithique et ceux du Néolithique, qui appartiennent tous à des haplogroupes U, U4 et U5 majoritairement. En revanche, chez les agriculteurs, on voit apparaître la diversité attendue grâce aux analyses précédentes, avec du H, du K, du T …

Quant au nucléaire …

A partir des séquences des génomes, il a été possible d’extraire les SNP, qui sont les différences d’un nucléotide entre deux séquences. Il n’est pas possible de définir des haplotypes pour un génome nucléaire entier : les recombinaisons fréquentes entre marqueurs empêchent aux mutations de ségréger ensemble. Pour les mêmes raisons, il n’est pas possible de retracer des arbres phylogénétiques. D’autres approches sont donc nécessaires.

La première d’entre elles consiste à visualiser les données, ie la proximité entre plusieurs génomes. Comme ces données sont complexes et que le nombre de dimensions est particulièrement élevé, il faut passer par des analyses en composantes principales. Cette approche statistique permet d’extraire les dimensions contenant le plus de différences, ie les plus adéquates pour expliquer les données et de les représenter en 2, voire 3 dimensions.

PCA

Ainsi, les points constitutifs d’un poisson peuvent se représenter en deux dimensions dans sa longueur et sa largeur. En revanche, une partie de l’information est perdue : son épaisseur. Ainsi, deux points (bleus) situé de part et d’autre de sa tête apparaîtront au même endroit sur l’ACP. On considère alors que la représentation de sa longueur et de sa largeur suffisent à obtenir les informations désirées sur l’animal.

Si la même chose est effectuée sur tout le génome de nos anciens européens (et des européens modernes), voilà ce qu’on obtient :

Analyse en composante principale de populations anciennes et modernes d'Europe, du Proche Orient, et d'Afrique du Nord

Analyse en composante principale de populations anciennes et modernes d’Europe, du Proche Orient, et d’Afrique du Nord. Modifié de Lazaridis et al. 2014

La première dimension sépare les populations modernes selon un gradient nord-sud, tandis que la seconde fait apparaître une différence est-ouest. C’est au sein de ce gradient que s’insèrent les européens anciens, montrant la parenté entre les hommes du Néolithique et ceux peuplant actuellement l’Europe.

Une claire différence apparaît entre les chasseurs-cueilleurs, qu’ils soient du Mésolithique ou du Néolithique, et les agriculteurs. Si aucune population européenne moderne n’est similaire aux anciens chasseurs-cueilleurs, les européens du sud actuel, comme les Sardes, ont un génome qui ressemble, dans les deux premières dimensions, à celui des premiers agriculteurs.

Quant aux européens actuels les plus proches des chasseurs-cueilleurs anciens, il s’agit sans surprise des populations du nord de l’Europe, dont la proportion d’haplogroupe mitochondrial U est la plus élevée d’Europe.

Entre ces deux pôles, les européens modernes ont une proportion plus ou moins important de leur génome qui dérive de celui des premiers agriculteurs ou des derniers chasseurs-cueilleurs, qui témoigne d’un métissage différentiel entre ces deux populations anciennes.

Comment ce métissage s’est-il produit ? ça sera l’objet d’un prochain billet (vous avez vu que je tiens mes promesses !)

 Bibliographie

Keller A, Graefen A, Ball M, et al. 2012. New insights into the Tyrolean Iceman’s origin and phenotype as inferred by whole-genome sequencing. Nat. Commun.

Lazaridis I, Patterson N, Mittnik A, et al. 2014. Ancient human genomes suggest three ancestral populations for present-day Europeans. Nature 513:409–413.

Olalde I, Allentoft ME, Sánchez-Quinto F, et al. 2014. Derived immune and ancestral pigmentation alleles in a 7,000-year-old Mesolithic European. Nature

Skoglund P, Malmström H, Omrak A, et al. 2014. Genomic Diversity and Admixture Differs for Stone-Age Scandinavian Foragers and Farmers. Science 344:747–750.

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Le melting-pot européen (1)

Loin de moi l’idée de faire de la politique – quoique l’approche des élections européennes pourraient m’y faire penser – mais les origines des habitants de l’Europe restent assez controversées. Sommes-nous les descendants glorieux des hommes du Paléolithique, les brillants peintres de Lascaux ? La révolution Néolithique en Europe a-t-elle été uniquement culturelle, des chasseurs-cueilleurs adoptant les pratiques de leurs voisins agriculteurs qui se diffusaient parmi eux ? Ou s’est-elle accompagnée d’un remplacement de populations, plus ou moins important ? Quant aux basques et aux sardes, si différents des autres européens, qui sont-ils ?

Si nous ne répondons pas encore à toutes ces questions, le portrait commence à devenir, petit à petit, plus clair. Et ceci grâce à qui ? Grâce à la paléogénétique. Même si les études d’ADN ancien sur les humains sont délicates, à cause des risques de contamination par l’ADN moderne des scientifiques eux-mêmes, les résultats que je présente ici sont très robustes : les mêmes conclusions ont été tirées par des études faites par différentes équipes. C’est donc qu’a priori, ils sont justes.

NB : cette réserve fréquente en ADN ancien devrait en fait être pour toutes les études scientifiques. Une toute seule ne signifie rien. C’est dans la reproductibilité qu’on acquiert la certitude que les résultats sont fiables.

Enfin, je vais me concentrer ici sur les résultats issus uniquement des données mitochondriales. Le génome mitochondrial, dont je vous parlais déjà ici, a une particularité : il est transmis uniquement par la mère. C’est donc uniquement la lignée maternelle que ces études nous permettent de suivre.
Commençons par le commencement, les temps très anciens du Paléolithique et ceux un peu plus récents du Mésolithique. Les hommes de cette époque sont des chasseurs-cueilleurs, plus ou moins nomades. Ils taillent la pierre, arrivant même au Mésolithique à créer des pointes de flèche d’une finesse inouïe. C’est de cette époque plus récente que datent la plupart des échantillons dont l’ADN a été étudié jusqu’à présent, même si un échantillon du Magdalénien a également été analysé. Quant à la localisation géographique, le nord comme le sud de l’Europe sont représentés.

PaleoMeso

Carte localisant l’origine des échantillons du Mésolithique et du Paléolithique dont l’ADN mt a été étudié.

Ces analyses montrent que la plupart des séquences, ou haplotypes, appartiennent à une même famille de séquence : l’haplogroupe U. Et, plus précisément, deux haplotypes sont largement majoritaires dans l’Europe pré-Néolithique, les haplotypes U5 et U4. Or, de nos jours, cet haplogroupe est extrêmement minoritaire en Europe. Alors qu’on le retrouve à près de 80% dans les populations préhistorique du nord de l’Europe, il représente de nos jours que 1-7% des séquences. Quelle dégringolade ! L’explication la plus évidente est la suivante : la part de Cro magnon dans le paysage génétique actuel est très faible. Les hommes qui ont peint Lascaux ne sont qu’une toute petite partie des ancêtres des européens actuels.
Cependant, quand on s’approche de la Baltique, on le retrouve à 40% chez les Saamis actuels (une population du Nord de la Scandinavie), et largement majoritaire dans les peuples à l’Est de la Baltique. Si on cherche des Cro Magnon, on ne doit les chercher ni dans le Pays Basque, ni en Sardaigne, mais en Lituanie !

Quelle est la cause d’un changement aussi brutal de la situation ? Devrait-on la chercher du côté du Néolithique ? La révolution culturelle s’est-elle accompagnée de l’arrivée massive d’une nouvelle population, remplaçant l’ancienne ?

Source : wikimedia commons

Potterie du Rubanée (Source : wikimedia commons)

Quand on s’intéresse au génome mitochondrial d’échantillons du Néolithique du Nord de l’Europe (Allemagne, France, …), en particulier de la culture Rubanée (LBK dans les publications), on voit apparaître de nouveaux haplogroupes en plus de l’haplogroupe U: H, HV, T, K, J, W, N1a. Des analyses mathématiques qui comparent les populations déjà passées à la Révolution Néolithique de celles qui, contemporaines, restent encore au Mésolithique, montrent que ces populations sont très différentes : ce n’est donc pas un hasard lié au faible nombre d’échantillons si une telle structuration génétique apparait. Les populations de chasseurs cueilleurs sont génétiquement différentes de celles des premiers agriculteurs européens. Ainsi, la Révolution Néolithique s’est accompagnée d’un flux migratoire extrêmement important. La population du paléolithique et du mésolithique a été largement remplacée par des groupes venus …

Tadam !!

Distance génétique entre populations du Néolithique et populations modernes. A. 42 échantillons du Rubanée ; B. 21 chantillons du cimetière de Derenburg (Allemagne) datant de la même période. (Source : Haak et al. 2010)

Distance génétique entre populations du Néolithique et populations modernes.
A. 42 échantillons du Rubanée ; B. 21 chantillons du cimetière de Derenburg (Allemagne) datant de la même période.
(Source : Haak et al. 2010)

 

du Proche-Orient et d’Anatolie, via l’Europe Centrale. C’est avec des populations modernes de cette région du monde que les échantillons du Néolithiques ont la distance génétique la plus faible. Les archéologues se doutaient déjà qu’une relation existait entre le Nord-Est de la Méditerranée et les premiers hommes du Néolithique européens grâce aux ressemblances culturelles qu’ils ont mis en évidence. Mais les études génétiques permettent de préciser la nature de ces relations : ce sont les peuples, et non seulement les idées, qui ont circulé avec troupeaux, et pratiques culturelles différentes,qui se sont très peu mélangés avec les populations locales qu’ils ont peu à peu remplacées. Entre les deux hypothèses de diffusion culturelle et de diffusion démique (de « démos », peuple en grec), c’est la seconde qui l’emporte.

De fait, il est possible de retrouver une trace de cette histoire dans la population actuelle. Des chercheurs ont étudié l’histoire des haplogroupes U (l’haplogroupe majoritaire chez les « chasseurs-cueilleurs ») et H (celui des « fermiers-éleveurs ») en reconstituant la taille des populations qui les portaient. Le nombre de gens portant l’haplogroupe U augmente fortement à la fin du Paléolithique : la fin du dernier maximum glaciaire a permis que les populations paléolithiques cloîtrées dans les refuges au sud de l’Europe recolonisent le nord et s’étendent ainsi. Au contraire, c’est après 9000 av. JC que la population portant l’haplogroupe H augmente en taille, lorsque des groupes humains d’agriculteurs remontent vers l’Europe et s’y installe. Et quand les deux populations coexistent, l’haplogroupe U perd : la taille de sa population diminue entre 6000 et 5000 av. JC. Pas facile de cohabiter… La situation se normalise enfin après 5000 av. JC, après la fusion entre les deux populations, une fois que tout le monde est passé à l’agriculture.

 

Evolution de la taille de la population efficace, calculée à partir des haplotypes actuels. La ligne pleine représente la taille de la population calculée ; les lignes pointillée, les 95% de probabilité. Source : Fu et al. 2012

Evolution de la taille de la population efficace, calculée à partir des haplotypes actuels.
La ligne pleine représente la taille de la population calculée ; les lignes pointillée, les 95% de probabilité.
Source : Fu et al. 2012

Est-ce là la fin de l’Histoire ? Sommes nous les descendants de ces migrants du Proche-Orient ?
Il semblerait que non. Déjà, ce qui a mis la puce à l’oreille de la première équipe ayant étudié les populations du Rubanée, c’est la forte prévalence de l’haplogroupe N1a. Il a même été retrouvé dans un de trois individus enterrés dans une chambre mégalithique, dans les Deux-Sèvres. S’il est fréquent au Néolithique, cet haplogroupe extrêmement rare aujourd’hui. Ces premiers agriculteurs auraient donc été remplacés par une troisième population…
C’est également ce que montrent deux études plus récentes.
L’une s’intéresse à des populations du Néolithique, de l’Âge de Cuivre et de l’Âge du Bronze, en Ukraine. Les chercheurs mettent en évidence une discontinuité génétique entre les ukrainiens actuels et ceux du Néolithique, mais montrent que ceux de l’Âge du Cuivre et du Bronze ne sont pas différentiables des populations modernes. Entre le début du Néolithique et la fin de la Préhistoire, il y aurait donc eu de nouveau un fort mouvement migratoire – et pas grand chose de notable depuis.

Potterie Campaniforme (Source : wikimedia commons)

Potterie Campaniforme (Source : wikimedia commons)

La seconde précise le portrait en comparant les haplotypes au sein de l’haplogroupe H, cet haplogroupe apparaissant en Europe au Néolithique et toujours très bien représenté dans la population européenne. Or, si l’haplogroupe lui même reste bien représenté à toutes les époques du Néolithique, les haplotypes eux-mêmes changent au milieu du Néolithique, entre les débuts du Néolithique (la culture du Rubanée) et la fin (les cultures Campaniforme et de la Céramique cordée). Des flux de population venus principalement de la Péninsule ibérique pour la Campaniforme et également Nord-Est de l’Europe pour le Céramique cordée auraient peu à peu remplacé les populations du Rubanée.

Potterie de la Culture de la Céramique Cordée (Source : wikimedia commons)

Potterie de la Culture de la Céramique Cordée
(Source : wikimedia commons)

 

Dans le sud de l’Europe, la situation est quelque peu différente. Déjà, au Paléolithique, il semble que les chasseurs-cueilleurs des rives méditerranéennes montraient un peu plus de diversité que ceux du centre de l’Europe, puisqu’on y trouvait déjà l’haplogroupe H en plus de l’haplogroupe U. Cependant, le faible nombre d’individus séquencés pousse à prendre cette information avec des pincettes.
Ensuite, aucun des individus du Néolithique analysés, provenant du Nord de l’Espagne et du Sud de la France ne présente l’haplogroupe N1a, celui qui signait dans le centre de l’Europe la première vague de migration néolithique. La Néolithisation dans le sud de l’Europe aurait donc pris une autre voie, par la Méditerranée. Cette seconde voie d’entrée du Néolithique en Europe était déjà suspectée par les archéologues car cette région se caractérise par une autre culture, le Cardial.

Potterie du Cardial (Source : wikimedia commons)

Potterie du Cardial
(Source : wikimedia commons)

Enfin, la répartition haplotypique de cette cinquantaine d’échantillon n’est pas significativement différente de celle des espagnols d’aujourd’hui : il y a bien une parenté entre les espagnols d’aujourd’hui et ceux dont on retrouve la trace il y a 5000 ans. Contrairement à l’Europe du nord qui aurait vu se succéder deux remplacements de population, l’histoire de l’Europe du Sud serait plus simple, avec un seul mouvement migratoire d’importance. Mais bien entendu, ces analyses ne montrent que l’histoire de la lignée maternelle. Si des hommes, et uniquement des hommes, s’installent dans une région et se marient avec les femmes locales, nous ne pourrons en voir de trace dans le génome mitochondrial (promis, la suite, l’histoire du génome nucléaire arrive bientôt !).

 

Mais déjà, ces analyses permettent de retracer une histoire complexe pour le peuplement de L’Europe : elle voit se succéder en quelques milliers d’années trois remplacements de populations massifs. D’abord, les premiers agriculteurs remplacent presque largement les derniers chasseurs-cueilleurs au centre et au sud de l’Europe; puis se font remplacer eux-même par des peuples venus du sud et du nord de l’Europe. Le paysage génétique européen s’est donc construite via des flux migratoires successifs, d’abord venus d’Afrique, avec les premiers hommes modernes, puis du Proche-Orient avec les premiers agriculteurs, et enfin du brassage génétique au sein de l’Europe, quand les ibères sont remontés vers le nord et l’est de l’Europe.

L’Europe, déjà une terre d’immigration ?

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Les sources :

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Caramelli, D., Lalueza-Fox, C., Vernesi, C., Lari, M., Casoli, A., Mallegni, F., … Bertorelle, G. (2003). Evidence for a genetic discontinuity between Neandertals and 24,000-year-old anatomically modern Europeans. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100(11), 6593–7. doi:10.1073/pnas.1130343100

Deguilloux, M.-F., Ricaud, S., Leahy, R., & Pemonge, M.-H. (2011). Analysis of ancient human DNA and primer contamination: one step backward one step forward. Forensic Science International, 210(1-3), 102–9. doi:10.1016/j.forsciint.2011.02.010

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Haak, W., Balanovsky, O., Sanchez, J. J., Koshel, S., Zaporozhchenko, V., Adler, C. J., … Cooper, A. (2010). Ancient DNA from European early neolithic farmers reveals their near eastern affinities. PLoS Biology, 8(11), e1000536. doi:10.1371/journal.pbio.1000536

Haak, W., Forster, P., Bramanti, B., Matsumura, S., Brandt, G., Tänzer, M., … Burger, J. (2005). Ancient DNA from the first European farmers in 7500-year-old Neolithic sites. Science (New York, N.Y.), 310(5750), 1016–8. doi:10.1126/science.1118725

Hervella, M., Izagirre, N., Alonso, S., Fregel, R., Alonso, A., Cabrera, V. M., & de la Rúa, C. (2012). Ancient DNA from hunter-gatherer and farmer groups from Northern Spain supports a random dispersion model for the Neolithic expansion into Europe. PloS One, 7(4), e34417. doi:10.1371/journal.pone.0034417

Lacan, M., Keyser, C., Ricaut, F., Brucato, N., Duranthon, F., & Guilaine, J. (2011). Ancient DNA reveals male diffusion through the Neolithic Mediterranean route. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 108(24), 9788–9791. doi:10.1073/pnas.1100723108/-/DCSupplemental.www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.1100723108

Malmström, H., Gilbert, M. T. P., Thomas, M. G., Brandström, M., Storå, J., Molnar, P., … Willerslev, E. (2009). Ancient DNA reveals lack of continuity between neolithic hunter-gatherers and contemporary Scandinavians. Current Biology : CB, 19(20), 1758–62. doi:10.1016/j.cub.2009.09.017

Mannino, M. a, Catalano, G., Talamo, S., Mannino, G., Di Salvo, R., Schimmenti, V., … Sineo, L. (2012). Origin and diet of the prehistoric hunter-gatherers on the mediterranean island of Favignana (Ègadi Islands, Sicily). PloS One, 7(11), e49802. doi:10.1371/journal.pone.0049802

Olivieri, A., Pala, M., Gandini, F., Hooshiar Kashani, B., Perego, U. a, Woodward, S. R., … Torroni, A. (2013). Mitogenomes from two uncommon haplogroups mark late glacial/postglacial expansions from the near east and neolithic dispersals within Europe. PloS One, 8(7), e70492. doi:10.1371/journal.pone.0070492

Ricaut, F.-X., Fedoseeva, a, Keyser-Tracqui, C., Crubézy, E., & Ludes, B. (2005). Ancient DNA analysis of human neolithic remains found in northeastern Siberia. American Journal of Physical Anthropology, 126(4), 458–62. doi:10.1002/ajpa.20257

Sampietro, M. L., Lao, O., Caramelli, D., Lari, M., Pou, R., Martí, M., … Lalueza-Fox, C. (2007). Palaeogenetic evidence supports a dual model of Neolithic spreading into Europe. Proceedings. Biological Sciences / The Royal Society, 274(1622), 2161–7. doi:10.1098/rspb.2007.0465